Ao no Exorcist handelt von Rin Okumura, der bei einem berühmten Exorzisten namens Father Fujimoto aufwuchs. Nach einem Streit zwischen den beiden bemerkt Rin, dass er der Sohn des Teufels ist. Er beschließt nun gegen sein Schicksal zu kämpfen, indem er der True Cross Academy beitritt, um ein Exorzist zu werden und Dämonen zu bekämpfen. Doch jedes Mal, wenn er das Schwert seines Vaters zieht, entfaltet sich eine dunkle Macht in ihm.